Fils de Louisia et William R. Mapother Sr. (juge, mandataire et consultant spécialisé dans les faillites), cousin de Tom Cruise, William Mapother étudie au lycée St. Xavier dans sa ville natale. Une fois diplômé, il quitte le cocon familial et s'installe dans l'Indiana, où il suit des cours à l'Université de Notre-Dame-du-lac et obtient une licence en littérature anglaise. Il enseigne durant trois ans au sein d'un lycée dans le comté de Los Angeles avant de devenir acteur.
William Mapother fait ses débuts au cinéma grâce à Tom Cruise, dans Né un 4 juillet (1989), sans donner suite à sa toute jeune carrière. Il attend en effet 1998 et Without Limits pour poursuivre dans cette voie, puis cumule les projets et joue avec son cousin dans Magnolia (1999), Mission : Impossible 2 (2000) et Minority Report (2002). Il développe par ailleurs sa carrière en solo en rejoignant le casting d'Opération Espadon (2001), The Grudge (2004), Les Seigneurs de Dogtown (2005) mais aussi World Trade Center (2006) où il retrouve d'ailleurs le réalisateur Oliver Stone.
Parmi ces nombreuses prestations, nous pouvons souligner son personnage odieux de Richard Strout dans le drame In the Bedroom (2001), un mari trompé qui tue de sang-froid l'amant de sa femme campé par Nick Stahl.
Cantonné aux seconds rôles, William Mapother se fait davantage connaître sur le petit écran grâce à Lost, série télévisée retraçant l'histoire de survivants d'un crash d'avion. Il y incarne Ethan Rom, un « autre » infiltré, de 2006 à 2010. Le comédien gagne en notoriété et tient un rôle central dans le drame Another Earth (2011). Parallèlement, il apparaît dans diverses séries télévisées telles que Mad Men, Mentalist, The Lottery, Hawaii 5-0 et Constantine.
En 2015, William Mapother prête ses traits au Docteur Henry West dans The Atticus Institute et joue sous la direction de Michael Mann dans Hacker, aux côtés de Chris Hemsworth.
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